1976 yılında İstanbul'da dünyaya gelen Cüneyt Çakır aslen Rizelidir. Aslen Derepazarılı olan babası eski hakem ve MHK eski asbaşkanı olan Serdar Çakır'dır.
10-17 yaşları arasında Kartalspor'un altyapısında futbol oynamıştır. Kocaeli Üniversitesi İşletme Bölümü mezunudur.
1994 yılında hakemlik kariyerine başlayan Çakır, 1997 yılında C klasman ve 1999 yılında da B klasman hakemi oldu.
İlk yönettiği TFF kayıtlarında bulunan maç 18 Ekim 1996 tarihli Beşiktaş A.Ş.-Samsunspor Paf Ligi maçıdır ve 1. yardımcı hakem olarak görev yapmıştır.
2001 yılındaki Malatyaspor-Çaykur Rizespor maçıyla ilk kez Süper Lig maçına çıkan Cüneyt Çakır, 2006 yılında FİFA kokardı takmaya hak kazanmasıyla Avrupa maçlarında ve Şampiyonlar Ligi gibi üst düzey organizasyonlarda görev yapmaya başlamıştır.
17 Mayıs 2014'e kadar profesyonel Türk liglerinde toplam 413 maçta görev almıştır.
2007 yılında Avusturya’da düzenlenen 19 Yaş Altı Avrupa Şampiyonası finallerine davet edilen Cüneyt Çakır bu turnuvada Fransa-Sırbistan ve İspanya-Portekiz arasında oynanan grup müsabakalarını yönetmiştir.
2009 yılında İsveç’te düzenlenen 21 Yaş Altı Avrupa Şampiyonasında İngiltere-İsveç arasında oynanan ve normal süresi 3-3 biten ve penaltılarla İngiltere’nin kazandığı yarı final müsabakası dahil olmak üzere 3 müsabakada görev almıştır.
2009-10 sezonunda Fulham ile Hamburg arasında oynanan Avrupa Ligi yarı final rövanş maçını yönetmiştir.
2010-11 sezonunda Şampiyonlar Ligi grup maçlarında yönettiği Rubin-Barcelona maçıyla hem 10 yıl aradan sonra bir Türk hakem Şampiyonlar Ligi'nde görev almış hem de Çakır, bu ligde Doğan Babacan ve Ahmet Çakar'dan sonra maç yöneten 3. Türk hakemi olmayı başarmıştır. Çakır 16 Haziran 2011'de UEFA tarafından en üst kategori olan UEFA Elit Hakem Kategorisi'ne yükseltildi.
2011 yılında Kolombiya’da düzenlenen FIFA 20 Yaş Altı Dünya Kupası'nda görev alan hakem, Portekiz-Fransa yarı final müsabakası, 1 çeyrek final, 3 grup müsabakası olmak üzere toplam 5 müsabakada görev almıştır. 2011-12 sezonunda Barcelona ile Chelsea arasında oynanan Şampiyonlar Ligi yarı final rövanş mücadelesini yönetmiştir. 2-2 biten karşılaşma sonunda Chelsea finale çıkmıştır. 16 Aralık 2012 tarihinde Brezilya'nın Corinthians ile İngiltere'nin Chelsea takımları arasında oynanan FIFA Kulüpler Dünya Kupası finalini de yönetmiştir. Cüneyt Çakır ayrıca Türkiye'de gerçekleştirilen 2013 FIFA 20 Yaş Altı Dünya Kupası'nda da görev aldı. 2014 UEFA Şampiyonlar Ligi Finali'nde dördüncü hakemlik görevini üstlendi. Uluslararası Futbol Tarihi ve İstatistikleri Federasyonu tarafından tarafından gerçekleştirilen "2014 Yılı Dünyanın En İyi Hakemi" listesinde Meksikalı Marco Antonio Rodríguez ile birlikte 13 puan alarak sekizinci sırada yer almıştır. 2015-16 sezonu öncesi Türkiye Futbol Federasyonu Çakır'ın da aralarında bulunduğu 9 hakem ile ilk kez profesyonel sözleşme imzaladı.
4 Ağustos 2022 tarihinde, Türkiye Futbol Federasyonu Başkanı Mehmet Büyükekşi, FIFA kokartlı hakem Cüneyt Çakır'ın kariyerini noktaladığını duyurdu. Jübilesini 19 Kasım 2022 günü Gaziantep Kalyon Stadyumu'nda Türkiye ile Çekya arasında oynanan hazırlık maçının ilk 5. dakikasını yöneterek yapmıştır.
Yönettiği önemli müsabakalar ve finaller
2012 Avrupa Futbol Şampiyonası
2014 FIFA Dünya Kupası
UEFA Şampiyonlar Ligi Finali 2015
2016 Avrupa Futbol Şampiyonası
2021'de Uluslararası Futbol Tarihi ve İstatistikleri Federasyonu (IFFHS) tarafından 21. yüzyıl'ın en iyi ikinci hakemi seçildi.
2001-2020 arasını kapsayan ve jüri oylarıyla belirlenen en iyiler sıralamasında, Alman Felix Brych 141 puanla ilk sırada yer alırken, 140 puanla Cüneyt Çakır ikinci ve İngiliz hakem Howard Webb 137 puanla üçüncü sırada yer aldı.
4 Ağustos 2022 tarihinde, Türkiye Futbol Federasyonu Başkanı Mehmet Büyükekşi, FIFA kokartlı hakem Cüneyt Çakır'ın kariyerini noktaladığını duyurdu.